La iglesia de San Francisco de Popayán es uno de los templos católicos más importantes de Colombia por su estilo barroco tardío neogranadino. En su campanario posee una de las campanas más grandes de América denominada campana de San Antonio, fundida en oro y bronce. Cuenta con diez altares laterales con hornacinas con imágenes, entre las cuales sobresalen la de San Pedro Alcántara, el Señor de la Coronación, el Cristo de la Veracruz, sl Señor de los Azotes, San Francisco de Asís, San Antonio de Padua y el Cristo conocido como "El Cachorro". Posee un púlpito de estilo plateresco, considerado el mejor de Colombia.
El templo fue declarado Monumento Nacional de Colombia por Decreto 2248 11-xii-1996.
El templo fue elevado a la categoría de santuario tras ser declarado su altar mayor como altar privilegiado por contener una reliquia de primer grado de San Magno de Anagni traída desde Roma. Dicho privilegio fue concedido por el Papa Francisco en ceremonia presidida por el Arzobispo de Popayán el 22 de enero de 2017.
La primera iglesia de San Francisco fue construida en el siglo XVI, la cual resultó destruida con el terremoto de 1736.
La construcción de la segunda iglesia comenzó en 1765, aunque los historiadores de la primera mitad del siglo XX, afirman que fue en 1775.
Otro documento de 1771, afirma que en este año ya se había comenzado a construir la iglesia pero que debido a la falta de recursos hubo necesidad de solicitar una limosna a la casa de la moneda. El comisario General del Perú, en carta del 15 de junio de 1764, Fray Ramón de Sequeyra y Mendiburu, dio su autorización para la “fabrica de la iglesia en el sitio intentado con la extensión proporcionada a lo copioso del concurso de tan noble ciudad”. La iglesia y el convento se construyeron en el mismo sitio en donde están ahora, pero se agregaron dos solares aledaños para agrandar el lote. Estos solares fueron donados por Pedro Agustín de Valencia, quien los compró a Sebastián Lancha de Estrada con tal fin.
En 1764 el Virrey Mesía de la Cerda cedió a los franciscanos la calle intermedia entre el convento y la casa que donó al colegio don Pedro Valencia para la construcción de la iglesia. De 1776 aparece una carta de agradecimiento a don Francisco Antonio de Arboleda por la cal que donó para la construcción de la iglesia. Hay otro documento de 1777 en que los mineros del Choco, Popayán y Barbacoas dueños de cuadrillas de esclavos, se comprometen a ceder (según el rey lo disponga) los derechos que se les exigía del oro que sacaban para la construcción del templo y el colegio de Franciscanos. Como ya se anotó, la iglesia se comenzó a reconstruir en 1765, infortunadamente para 1771 los recursos se habían agotado. En 1778, según cuentas llevadas por los constructores de la iglesia, se habían gastado $80.000, faltando la mayor parte de la obra, provocándose una gran polémica acerca de si se debía o no continuar la construcción.
La bendición de la iglesia se llevó a cabo el 12 de julio de 1787, aún sin estar terminada. El templo fue diseñado por el arquitecto español Antonio García, quien también dirigió en Cali la construcción de la iglesia matriz de San Pedro. La construcción de la iglesia de San Francisco duró veinte años. Resultó la más bella, capaz y hermosa de la ciudad. Una de las partes más bellas la constituye el ábside, obra arquitectónica del español Fray Antonio de San Pedro. Fue enriquecido con tres camarines. La fachada, la más monumental que dejó en la Nueva Granada la arquitectura del siglo XVIII, época floreciente del barroco neogranadino, fue concluida hacia 1788 por Roque Navarrete, quien terminó las estructuras en piedra de San Francisco de Asís y Santo Domingo, trabajo que duró veinte años, hasta que el 18 de noviembre de 1818 se consagró el templo a San Francisco de Asís
Después del terremoto de 1983, en que el templo se vio muy afectado, comenzó la reconstrucción con la cooperación del gobierno de España. El Príncipe de Asturias, Felipe de Borbón y Grecia, la visitó, ya restaurada, el 8 de agosto de 1998 en su visita a Popayán.
El templo es el más rico de la ciudad y en este resaltan todas las artes: arquitectura, pintura, imaginería y mobiliario. Su interior consta de una gran nave central y dos naves laterales, con capillas comunicadas a través de arcos tallados en piedra. Los camarines en madera, los más originales de la ciudad, son obra del arquitecto español, fray Antonio de San Pedro, y constituyen una serie de cuerpos casi independientes. La fachada principal, de estilo barroco para los especialistas, es una de las más monumentales que dejó en la Nueva Granada la arquitectura del siglo XVIII, y se atribuye al mismo Antonio García.
Su campana es una de las más grandes de América, denominada de "San Antonio" en honor al santo franciscano, del cual era muy devoto Pedro Agustín de Valencia, uno de los mayores benefactores de la ciudad. Fue fundida en oro y bronce en la Casa Moneda de Popayán, bajo la dirección de Antonio García. Aunque la fundición terminó en 1790 no fue sino hasta 1903 que pudo ser subida hasta la cumbre del campanario.
El púlpito de la iglesia de San Francisco es uno de los elementos decorativos más interesantes. En el arranque de su escalera, una mujer sostiene en brazos una piña y en su cabeza soporta una cesta de frutas. En la baranda, toda calada, se entrecruzan pájaros de colores, enredaderas, flores y frutos. Esta mujer soporte, llamada "indíatide", es un claro ejemplo del llamado mestizaje de las artes, donde se acusa la intromisión de la mano indígena en los colores y los elementos superpuestos a las órdenes barrocas, su púlpito es el mejor de Colombia. En el templo se encuentran cadáveres momificados de los franciscanos que habitaron este templo y el monasterio
En la Nave derecha se encuentra una imagen de Jesucristo, crucificado denominado el Santo Cristo de la Veracruz obra del jiennense Juan Martínez Montañés de principios del siglo XVII y se dice que en el interior de la cruz de esta imagen se encuentra un pequeño fragmento o astilla de la cruz original de Cristo adquirida por el conquistador Sebastián de Belalcazar en España. A su lado se encuentra dos imágenes; la de la Dolorosa (siglo XVIII) y la de San Juan evangelista (siglo XVIII) ambas de origen Español.
Esta iglesia posee una gran custodia de oro, cuya parte superior está adornada de diamantes, esmeraldas, rubíes y perlas.
El templo originalmente pertenecía a la orden de los franciscanos junto con el monasterio adyacente que hoy en día pertenece a la cadena hotelera Dann Carlton. Su fachada es estilo Barroco y posee en el centro de la fachada el símbolo de la orden franciscana y en ella se encuentran las imágenes talladas en piedra de la virgen María Inmaculada Concepción, San Francisco de Asís y Santo Domingo. A lado del templo se encuentra el despacho parroquial, la Escuela Taller de Popayán y la sede de la Agencia Española de Cooperación Internacional (AECI). En la plazoleta frente a la iglesia se encuentra el monumento a Camilo Torres, escultura del maestro Raoul Verlet.
Desde este templo sale la procesión el Jueves Santo de la Semana Santa de Popayán, tradición que fue inscrita en la Lista representativa del Patrimonio Cultural Inmaterial de la Humanidad de la UNESCO. En esta procesión desfilan 16 pasos con imágenes de origen español y quiteño de los siglos XVI al XX. Las flores rojas de esta noche simbolizan el infinito amor que expresó Cristo al instituir la Sagrada Eucaristía.
El templo posee la mayor colección de obras de arte de todas las iglesias de Popayán, además de los retablos barrocos, en los altares laterales y en la sacristía se encuentran esculturas de las escuelas italiana, española y quiteña. Ejemplos de ello son las esculturas de San Pedro de Alcántara de Pedro de Mena; el Señor de la Columna, traído de Italia; San Antonio de Padua, de escuela española; San Francisco de Asís, atribuida a la escuela de Caspicara; San José, San Francisco Xavier y la Virgen de las Gracias, también de la escuela quiteña. Luego del terremoto de 1983, la mayor parte de lienzos y otros ornamentos fueron trasladados al Museo Arquidiocesano de Arte Religioso, para permitir su conservación. Ejemplo de esto último es la imagen de la Inmaculada Concepción, talla en madera elaborada con gran detalle en sus facciones y detalles propios de la escuela quiteña y denominada obra cumbre del arte barroco de toda la América Española, atribuida a Bernardo de Legarda. Es la obra más representativa de la escuela ecuatoriana y también la de mayor tamaño que el artista haya elaborado. El templo posee una réplica del siglo XX.
En 1772, mediante breve pontificio del papa Clemente XIV, fue erigida la Cofradía de San Antonio de Padua con sede permanente en la iglesia de San Francisco, tradición que desde entonces pasó por disposición eclesiástica a través de las diferentes coyunturas de la familia de su fundadora Juana Del Campo y Larrahondo hasta llegar en el siglo XIX a Margarita Diez-Colunje de Arroyo, luego a su hija Beatriz Arroyo Diez y de esta a su sobrina Sofía Dolores Arroyo de Arboleda en la primera mitad del siglo XX.
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